Von März 1523 bis August 1524 war Thomas Müntzer Pfarrer der Stadtpfarrkirche St. Johannis in Allstedt. Die Kirche war in der Allstedter Neustadt belegen. Hier sah Müntzer die Chance gekommen, eine wahrhaft christliche Gemeinde aufzubauen, wie sie in der Anfangszeit der Kirche bestand. Als erster Reformator überhaupt hielt er hier einen Gottesdienst komplett in deutscher Sprache und schuf eine Gottesdienstordnung für den Alltag (Evangelisches Kirchenamt) und die Sonn- und Feiertage (Deutsch Evangelische-Messe).

Die Kirche, in der Müntzer predigte, musste 1760 wegen Baufälligkeit abgerissen werden. Es entstand an gleicher Stelle ein größerer Neubau, der im Stil des „Thüringer Rokoko“ errichtet wurde. Die Kirche wurde 1765 eingeweiht. Der markante Kirchturm wurde zwischen 1790 und 1800 errichtet. Das historische Geläut ist erhalten. Die ältesten Glocken stammen aus dem Jahr 1345. Die Strobel-Orgel verfügt über mehr als 6.000 Pfeifen.

Der Taufstein im Inneren der Kirche ist älter als der heutige Kirchenbau, so dass die Vermutung nahe liegt, dass dieser bereits von Müntzer genutzt worden sein könnte.